The functional role of hypothalamo-hypophysial neurosecretory system in fish migrations and spawning
https://doi.org/10.36038/2307-3497-2020-182-27-47
Abstract
The results of the ecological-histophysiological study of the hypothalamo-hypophysial neurosecretory system (HHNS) by use of light- and electron-microscopical morphometric methods and comparative analysis of the results are presented. At the beginning of migrations a state of “HHNS mobilization” has been established. It is expressed in the form of the strong synthesis activation of neurosecretary products in neurosecretory cells (NSC) and their transport in dendrites and axons to neurohypophysis (NH), where, their mass accumulation, however, occurs. This completion of moderate “normal” level of excretion of nonapeptide neurohormones (NP-NH) into the bloodstream disrupts the body’s water-salt homeostasis. The synchronized transventricular direction of the NP-NH excretion from dendrites and axons into the brain liquor of III ventricle provides their neurotropic effect in the behavioral centers of Central Nervous System (CNS). As a result, HHNS has a decisive double synchronous effect, which disrupts the long-adapted “pasture” type of osmoregulation (hyper- or hypoosmotic), which is probably the main physiological stimulus of habitat change and, at the same time, it includes the behavioral centers of the CNS, which causes a dominant state, originally defined as a “migration impulse.”The interactions of nonapeptide- and luliberinergic centers of the hypothalamus in the navigational mechanisms of homing and imprinting are discussed. At the beginning of spawning, regardless of its season a strong activation of HHNS, followed by a decrease in its functional activity, was discovered in fish of continuous spawning. The detected two-phase reaction of the HHNS seems to be a reflection of its participation in the body’s protective and adaptive responses to physiological stress. The key role of the HHNS in integrating migration and spawning processes is discussed.
About the Author
P. E. Garlov
St-Petersburg State Agrarian University (FSBEI HE «PSbSAU»)
Russian Federation
Russian Federation
References
1. Баранникова И. А. 1975. Функциональные основы миграций рыб. Л.: Наука. 210 с.
2. Гарлов П.Е. 1969. Ультраструктурная организация нейрогипофиза у осетровых // ДАН СССР. Т. 189. № 6. С. 1374-1377.
3. Гарлов П.Е. 2001. Стресс как состояние «видовой» физиологической нормы, возникающее при единовременном нересте у некоторых видов рыб. // Экологические проблемы онтогенеза рыб (физиолого-биохимические аспекты). М.: МГУ. С. 266-282.
4. Гарлов П.Е. 2013. Среда «критической» солёности как перспективная модель для изучения эустресса и развития аквакультуры // Пятьдесят лет концепции критической солёности / Под ред. Н.В. Аладина и А.О. Смурова. СПб.: ЗИН РАН. С. 75-84.
5. Гарлов П.Е., Мосягина М.В. 1998. Структура и функция миоидно-секреторных (стероидсекретирующих) клеток теки фолликулов яичника осетровых рыб в период нереста // Цитология. Т. 40. № 6. С. 502-513.
6. Гарлов П.Е., Мосягина М.В., Рыбалова Н.Б. 2019. Эколого-гистофизиологический обзор участия гипоталамо-гипофизарной нейросекреторной системы в размножении рыб. // Труды ЗИН. Т. 323. № 4. С. 476-497. https://doi.org/10.31610/ trudyzin/2019.323.4.476.
7. Гарлов П.Е., Нечаева Т.А., Мосягина М.В. 2018. Механизмы нейроэндокринной регуляции размножения рыб и перспективы искусственного воспроизводства их популяций. СПб.: Проспект науки. 336 с.
8. Гарлов П.Е., Поленов А.Л., Алтуфьев Ю.В., Попов О.П., Буренин О.К. 1983. Способ стимуляции полового созревания самцов рыб. Авторское свидетельство СССР № 1163817. Бюлл. Госкомизобретений и открытий, № 24, с. 5.
9. Гарлов П.Е., Поленов А.Л. 1996. Функциональная цитоморфология преоптико-гипофизарной нейросекреторной системы рыб // Цитология. Т. 38. № 3. C. 275-299.
10. Гербильский Н.Л. 1965. Биологическое значение и функциональная детерминация миграционного поведения рыб // Биологическое значение и функциональная детерминация миграционного поведения животных. М.-Л.: Наука. С. 23-32.
11. Гербильский Н.Л. 1956. Вопрос о миграционном импульсе в связи с анализом внутривидовых биологических групп // Труды совещания по физиологии рыб. М.: Наука. С. 143-152.
12. Мантейфель Б.П. 1987. Экологические и эволюционные аспекты поведения животных. М.: Наука. 272 с.
13. Микодина Е.В., Седова М.А., Чмилевский Д.А., Микулин А.Е., Пьянова С.В., Полуэктова О.Г. 2009. Гистология для ихтиологов. Опыт и советы. М.: Изд-во ВНИРО. 112 с.
14. Павлов Д. С., Скоробогатов М. А. 2014. Миграции рыб в зарегулированных реках. М.: Товарищество научных изданий КМК. 413 с.
15. Поленов А.Л. 1968. Гипоталамическая нейросекреция. Л.: Наука. 156 с.
16. Поленов А.Л., Константинова М. С., Гарлов П.Е. 1993. Гипоталамо-гипофизарный нейроэндокринный комплекс // Основы современной физиологии (нейроэндокринология). Кн. 1. Ч. 1. СПб.: Наука. С. 139-187.
17. Салменкова Е.А. 2016. Механизмы хоминга лососевых рыб // Успехи современной биологии. Т. 136. № 6. С. 593-607.
18. Фонтен М. 1972. Эндокринные железы и различные формы поведения рыб // Труды ЦНИЛ по воспроизводству рыбных запасов Главрыбвода МРХ СССР и ЛГУ «Осетровые и проблемы осетрового хозяйства». М.: Пищевая промышленность. С. 158-166.
19. Ходоревская Р.П., Рубан Г.И., Павлов Д. С. 2007. Поведение, миграции, распределение и запасы осетровых рыб Волго-Каспийского бассейна. М.: Товарищество научных изданий КМК. 241 с.
20. Яковлева И.В. 2000. Нейроэндокринологические аспекты раннего онтогенеза круглоротых и рыб. СПб.: ООО «Петрополис»». 132 с.
21. Anglade J., Landbergen T., Kah O. 1993. Origin of the pituitary innervation in the goldfish. // Cell Tissue Research. V. 273. № 2. P. 345-355.
22. Balment, R.J., Lu, W., Weybourne, E., Warne, J.M. 2006. Arginine vasotocin a key hormone in fish physiology and behaviour: a review with insights from mammalian models // General and Comparative Endocrinology. V. 147(1). P. 9-16.
23. Blanco A. M. 2020. Hypothalamic- and pituitary-derived growth and reproductive hormones and the control of energy balance in fish // Gen Comp Endocrinol. V. 287. 1 Fabruary 2020. Article 113322 doi: 10.1016/j. ygcen.2019.113322.
24. Boiko N.E. 2003. Hexachloran and oil contaminations alters memorisation of odors in sturgeon, Acipenser guldenstadtii Brandt // J. Environmental Protection and Ecology. V. 4. № 1. P. 134-140.
25. Demski L.S., Sloan H.E. 1985. A direct magnocellularpreopticospinal pathway in goldfish: implications for control of sex behaviour // Neurosci. Letters. V. 55. № 2. P. 283-288.
26. Donaldson E.M. 1990. Reproductive induces as measures of the effects of environmental stressors in fish // Amer. Fish. Soc. Symp. № 8. P. 109-122.
27. Foran C.M. and Bass A.H. 1999. Preoptic GnRH and AVT: axes for sexual plasticity in teleost fish // Gen. Comp. Endocrinol. V. 116. P. 141-152.
28. Garlov P. E. 1976. Morpho-functional analysis of some mechanisms of neurosecretory regulation of reproduction in some fish // Proc. of the VII Internat. Sympos. on Neurosecretion «Evolutionary aspects of neuroendocrinology». Leningrad: Scient. Counc. of the combined probl. of Physiol. of man and animals, Acad. of Sci. of the USSR. P. 61.
29. Garlov P.E. 2005. Plasticity of nonapeptidergic neurosecretory cells in fish hypothalamus and neurohypophysis // International Review of Cytology. V. 245. Р. 123-170. DOI:10.1016/S0074-7696(05)45005-6.
30. Goodson J.L., Bass A.H. 2001. Social behavior functions and related anatomical characteristics of vasotocin/ vasopressin systems in vertebrates // Brain Res. Rev. V. 35. P. 246-265.
31. Habib K.E., Gold P. W., Chrousos G.P. 2001. Neuroendocrinology of stress // Endocrinol. Metab. Clin. North. Amer. V. 30. P. 695-728. DOI:10.1016/S0889-8529(05)70208-5.
32. HaslerA. D., Scholz A. T. 1983. Olfactory imprinting and homing in salmon. Investigations into the mechanism of the imprinting process. Berlin; Heidelbeg; N-Y; Tokyo; Springer Verlag. 134p.
33. Hiraoka, S., Ando, H., Ban, M., Ueda, H., and Urano, A. 1997. Changes in expression of neurohypophysial hormone genes during spawning migration in chum salmon, Oncorhynchus keta // J. Mol. Endocrinol. V. 18. P. 49-55.
34. Kudo H., Hyodo S., Ueda H., Hiroi O., Aida K., Urano A., Yamauchi K. 1996. Cytophysiology of gonadotropin-releasing-hormone neurons in chum salmon (Oncorhynchus keta) forebrain before and after upstream migration // Cell Tiss. Res. V. 284. № 2. P 261-267. https://doi.org/10.1007/s004410050586.
35. Lohmann K.J., Putman N.F., Lohmann C.M. 2008. Geomagnetic imprinting: A unifying hypothesis of long-distance natal homing in salmon and sea turtles. Proc Natl Acad Sci USA. V. 105. № 49. P. 96-101. doi: 10.1073/pnas.0801859105.
36. Makino K., Onuma T. A., Kitahashi T., Ando H., Ban. M., Urano A. 2007. Expression of hormone genes and osmoregulation in homing chum salmon: a minireview // Gen Comp Endocrinol. V.152. № 2. P. 304309. DOI:10.1016/j.ygcen.2007.01.010.
37. Ota Y., Ando H., Ban M., Urano A. 1996. Sexually different expression of neurohypophysial hormone genes in the preoptic nucleus of pre-spawning chum salmon // Zool. Sci. V. 13. № 4. P. 593-601. https://doi. org/10.2108/zsj.13.593.
38. Parhar Ishwar S., Satoshi Ogawa, Tomohiro Hamada, Yasuo Sakuma. 2003. Single-Cell Real-Time Quantitative Polymerase Chain Reaction of Immuno-fluorescently Identified Neurons of GonadotropinReleasing Hormone Subtypes in Cichlid Fish // Endocrinology. V. 144. № 8. P. 3297-3300. https:// doi.org/10.1210/en.2003-0386.
39. Pierantoni R., Cobellis G., Meccariello R., Fasano S. 2002. Evolutionari aspects of cellular communication in the vertebrate hypothalamo-hypophysio-gonadal axis // Internat. Rev. Cytol. V. 218. P. 69-141. http:// dx.doi.org/10.1016/s0074-7696(02)18012-0.
40. Polenov A.L., Garlov P. E. 1971. The hypothalamo-hypophysial system in Acipenseridae. I. Ultrastruc-tural organization of large neurosecretory terminals (Herring bodies) and axoventricular contacts // Z. Zellforsch. V. 116. P. 349-374.
41. Polenov A.L., Garlov P. E. 1974. The hypothalamo-hypophysial system in Acipenseridae. IV. The functional morphology of the neurohypophysis of Acipenser gueldenstaedti Brandt and Acipenser stel-latus Pallas after exposure to different salinities // Z. Zellforsch. Bd 148. N 2. S.259-275. https://doi. org/10.1007/BF00224587.
42. Polenov A.L., Garlov P.E., Koryakina E.D., Faleeva T.I. 1976. The Hypothalamo-Hypophysial System in Aci-penseridae. V. Ecological-histophysiological analysis of the neurohypophysis of the female sturgeon Acipenser guldenstadti Brandt during up-stream migration and after spawning // Cell Tiss. Res. V. 170. № 1. P. 113-128. DOI:10.1007/bf00220114.
43. Polenov A.L., Pavlovich M., Garlov P.E. 1972. Preoptic Nucleus and Neurohypophysis in Sturgeons (Acipenser guldenstadti Brandt) at Different stages of their Life Cycle and in experiments // Gen. Compar. Endocrinol. V. 18. P. 617.
44. Putman N.F., Jenkins E.S., Michielsens C. G., Noakes D.L. 2014. Geomagnetic imprinting predicts spatiotemporal variation in homing migration of pink and sockeye salmon // J. of The Royal Society Interface. V. 11. № 99. P. 1-10. doi: 10.1098/rsif.2014.0542.
45. Rose J.D., Moore F.L. 2002. Behavioral neuroendocrinology of vasotocin and vasopressin and the sensorimotor processing hypothesis // Neuroendocrinology. V. 23. P. 317-341. DOI:10.1016/s0091-3022(02)00004-3.
46. Soma K.K., Francis R. C., Wingfield J. C., Fernald R.D. 1996. Androgen regulation of hypothalamic neurons containing gonadotropin-releasing hormone in a cichlid fish - integration with social cues // Horm. Behav. V. 30. № 3. P. 216-226. DOI:10.1006/ hbeh.1996.0026.
47. Sternberger L. A., Joseph F.A. 1979. The unlabeled antibody method. Contrasting colour staining of paired pituitary hormones without antibody removal // J. Histochem. Cytochem. V. 29. № 12. P. 1424-1429. https://journals.sagepub.com/doi/ pdf/10.1177/27.11.92498.
48. Ueda H. 2012. Physiological mechanisms of imprinting and homing migration in Pacific salmon Oncorhynchus spp. // J. Fish Biol. V. 81. № 2. P. 543-558. doi: 10.1111/j.1095-8649.2012.03354.
49. Ueda H. 2019. Sensory mechanisms of natal stream imprinting and homing in Oncorhynchus spp. //J. Fish Biol. V. 95. P. 293-303. DOI: 10.1111/jfb.13775.
50. Warne J.M., Harding K.E. , Balment R. J. 2002. Neurohypophysial hormones and renal function in fish and mammals // Comp. Biochem. Physiol. B. Biochem. Mol. Biol. V. 132. P. 231-237. DOI:10.1016/s1096-4959(01)00527-9.
51. Wendelaar Bonga S.E. 1997. The stress response in fish (Review) // Physiol. Rev. Vol. 77. P. 591-625. DOI:10.1152/physrev.1997.77.3.591.
52. Zohar Y., Munoz-Cueto J.A., Elizur A., Kah O. 2010. Neuroendocrinology of reproduction in teleost fish // Gen. Compar. Endocrinol. Vol. 165. № 3. Р. 438455. DOI: 10.1016/j.ygcen.2009.04.017.
Review
For citations:
Garlov P.E. The functional role of hypothalamo-hypophysial neurosecretory system in fish migrations and spawning. Trudy VNIRO. 2020;182:27-47. (In Russ.) https://doi.org/10.36038/2307-3497-2020-182-27-47
Email this article 