Морские красные водоросли — неиссякаемый источник биологически активных веществ для медицины и фармацевтики

Цель: подготовить обзорные данные о составе и свойствах биологически активных веществ морских красных водорослей морей Мирового океана и прибрежных зон Белого моря России.

Результат: представлены сводные данные по составу и свойствам БАВ красных водорослей (Rhodophyta), произрастающих в морях Мирового океана, а также в прибрежных зонах Белого моря России, опубликованных зарубежными и российскими авторами, в том числе авторами статьи. Морские красные водоросли рассматриваются как источники природных высокоактивных веществ, обладающих разнообразными биологическими свойствами, положительно влияющими на здоровье человека.

Новизна: приведены обзорные данные широкого спектра биологических активностей красных водорослей Мирового океана и новые данные по антимикробной активности экстрактов из Ahnfeltia plicata, Polysiphonia fucoides и др. Установлено, что спиртовые экстракты из P. fucoides обладают антимикробной активностью в отношении культур S. aureus «Виотко» и L. monocytogenes 766, а СК-СО2 экстракты из P. fucoides — против L. monocytogenes.

Практическая значимость: показано традиционное использование красных водорослей для производства агара и каррагинанов — природных гелеобразователей, непосредственно в пищу, а также для получения лечебно-профилактической и медицинской продукции и фармацевтических средств.

Используемые методы: данные по составу и свойствам биологически активных веществ (БАВ) морских красных водорослей приведены с привлечением обзора зарубежных опубликованных работ и результатов собственных исследований красных водорослей Белого моря и экстрактов из них. При проведении исследований были использованы современные инструментальные методы и высокоточное лабораторное оборудование.

1. Блинова Е. И. 2007. Водоросли-макрофиты и травы морей европейской части России (флора, распространение, биология, запасы, марикультура). М.: Изд-во ВНИРО. 114 с.

2. Букеева А. Б., Кудайбергенова С. Ж. 2012. Обзор современных методов выделения биоактивных веществ из растений // Вестник ЕНУ им. Л. Н. Гумилева. № 2. С. 192–197.

3. Виноградова К. Л. 1986. Роды Chaetomorpha Kutz и Rhizoclonium Kutz. (Siphonocladales) в северных морях СССР // Новости систематики низших растений. Т. 23. С. 13–25.

4. Возжинская В. Б. 1986. Донные макрофиты Белого моря М.: Наука. 192 с.

5. Глубоковский М. К., Тарасюк С. Н., Зверькова Л. М., Семеняк Л. В., Мурзов Н. Н., Петрова Н. В., Бражник С. Ю., Скакун В. А. 2012. Сырьевая база российского рыболовства в 2012 году: Районы российской юрисдикции // Справочно-аналитические материалы. М.: Изд-во ВНИРО. С. 332–333.

6. Ермак И. М., Хотимченко С. Ю. 1997. Физико-химические свойства, применение и биологическая активность каррагинана — полисахарида красных водорослей // Биология моря. Т. 23. № 3. С. 129–142.

7. Зинова А. Д. 1950.О некоторых особенностях флоры Белого моря // Труды ВГБО. Т. 2. С. 231–252.

8. Зинова А. Д. 1962. К вопросу о фитогеографическом (зональном) районировании прибрежной полосы Мирового океана // Тез. докл. Комиссия по рыбохозяйственному исследованию западной части Тихого океана: конф. по совмест. исслед. флоры и фауны: Л.: Зоологический ин-т АН СССР. 11 с.

9. Золотухина Е. Ю., Гавриленко Е. Е. 1989. Тяжёлые металлы в водных растениях. Аккумуляция и токсичность // Науч. докл. Высшей Школы. Биол. Науки. № 9. С. 93–106.

10. Игнатова Т. А., Подкорытова А. В. 2021. Химико-технологические характеристики красных водорослей северного рыбохозяйственного бассейна // II Межд. науч.-практ. конф. «Инновационные направления интеграции науки, образования и производства». Керчь. С. 227–230.

11. Игнатова Т. А., Подкорытова А. В., Баскакова Ю. А., Мулянова М. П. 2021. Новые данные о биологической активности экстрактов из красных водорослей (Rhodophyceae) и способах их получения // Мат. IX Межд. Балтийского морского форума. Том 4. X Юбилейная Межд. науч.-практ. конф. «Пищевая и морская биотехнология». Калиниград: БГАРФ. С. 40–49.

12. Кизеветтер И. В., Суховеева М. В., Шмелькова Л. П. 1981. Морские водоросли и травы дальневосточных морей. М.: Пищ. пром-ть. 113 с.

13. Кизеветтер И. В., Грюнер В. С., Евтушенко В. А. 1967. Переработка морских водорослей и других промысловых водных растений. М.: Пищ. пром-ть. 407 с.

14. Михайлова Т. А. 2019. Растительность пояса красных водорослей Белого моря (Европейская Арктика, Россия) // Новости систематики низших растений № 53(1). С. 39–65.

15. Назарова И. В., Шевченко Н. М., Ковалев Б. М., Хотимченко Ю. С. 1998. Иммуномодулирующие свойства полисахаридов из красных водорослей: влияние на систему комплемента // Биология моря. Т. 24. № 1. С. 49–52.

16. Писарева Н. А., Клочкова Н. Г. 2013. Краткий обзор современной систематики красных водорослей // Вестник КГТУ. № 23. С. 64– 72.

17. Подкорытова А. В., Вафина Л. Х. 2013. Химический состав бурых водорослей Чёрного моря: род Cystoseira, перспектива их использования // Труды ВНИРО. Т. 150. С. 100–107.

18. Подкорытова А. В., Игнатова Т. А., Бурова Н. В., Усов А. И. 2019. Перспективные направления рационального использования промысловых красных водорослей рода Ahnfeltia, добываемых в прибрежных зонах морей России // Труды ВНИРО. Т. 176. C. 14–26.

19. Синович А. Д., Павлов Г. П. 1998. Фенолы // Химическая энциклопедия: в 5 т / Зефиров Н. С. (гл. ред.). Т. 5. М.: Большая Российская энциклопедия. 783 с.

20. Хотимченко С. В. 2003. Липиды морских водорослей — макрофитов и трав. Структура, распределение, анализ. Владивосток: Дальнаука. 230 с.

21. Христофорова Н. К., Чернова Е. Н. 2005. Сравнение содержания тяжёлых металлов в бурых водорослях и морских травах // Доклады РАН. Т. 400. № 4. С. 571–573.

22. Цихмейстр Е. В., Гумеров Ф. М. 2012. Применение суби сверхкритических флюидов в экстракционных процессах // Вестник Казанского технологического университета. № 10. C. 98–99.

23. Чернова В. Г., Левицкий А. Л. 2019.Содержание тяжёлых металлов в прибрежной экосистеме Соловецких островов Белого моря // Мат. II Нац. науч.-практ. конф. «Актуальные проблемы биоразнообразия и природопользования». Симферополь: Ариал. С. 238–244.

24. Alkhalaf M. I. 2020. Chemical composition, antioxidant, antiinflammatory and cytotoxic effects of Chondrus crispus species of red algae collected from the Red Sea along the shores of Jeddah city // J. of King Saud University Science. P. 1–6. https://doi.org/10.1016/j.jksus.2020.10.007

25. Allmendinge, A., Spavieri J., Kaiser M., Casey R., Hingley-Wilson S., Lalvani A., Guiry M., Blunden G., Tasdemir D. 2010. Antiprotozoal, antimycobacterial and cytotoxicpotential of twenty-three British and Irish red algae // Phytother. Res. № 24. Р. 1099–1103. DOI:10.1002/ptr.3094.

26. Alves E., Dias M., Lopes D., Almeida A., Domingues M. do R., Rey F. 2020. Antibiotics (Basel). Аntimicrobial Lipids from Plants and Marine Organisms // An Overview of the Current State-of-the-Art and Future Prospects. № 9, 441. P. 1–88. DOI:10.3390/antibiotics9080441.

27. Bansemir A., Blume M., Schröder S., Lindequist U. 2006. Screening of cultivated seaweeds for antibacterial activity against fish pathogenic bacteria // Aquaculture. № 252. Р. 79–84. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2005.11.051.

28. Bansemir A., Just N., Michalik M., Lindequist U., Lalk М. 2004. Extracts and sesquiterpene derivatives from the red alga Laurencia chondrioides with antibacterial activity against fish and human pathogenic bacteria // Chem. Biodiv. 1(3). P. 463–7. DOI:10.1002/cbdv.200490039.

29. Barroso N., Rodriguez M. 1996. Action of β-phenylethylamine and related amines on nigrostriatal dopamine neurotransmission // Eur. J. pharmacol. № 297. Р. 195–203. DOI:10.1016/0014–2999(95)00757–1.

30. Chen H. M., Zheng L., Yan X. J. 2005. The Preparation and Bioactivity Research of Agaro-Oligosaccharides Agaro-Bioactivity Research of Oligosaccharides // Food Technol. Biotechnol. № 43 (1). Р. 29– 36.

31. Chen H. M., Yan X., Zhu P., Jing L. 2006. Antioxidant activity and hepatoprotective potential of agaro-oligosaccharides in vitro and in vivo // Nutrition Journal. V. 5. № 31. P. 1–12.

32. Cortés Y., Hormazábal E., Leal H., Urzúa A., Mutis A., Parra L., Quiroz A. 2014. Novel antimicrobial activity of a dichloromethane extract obtained from red seaweed Ceramium rubrum (Hudson) (Rhodophyta: Florideophyceae) against Yersinia ruckeri and Saprolegnia parasitica, agents that cause diseases in salmonids // Electronic J. of Biotechnology. № 17. Р. 126–131. https://doi.org/10.1016/j.ejbt.2014.04.005.

33. DaYong S., Feng X., Juan H., Jing L., Xiao F., Li Jun Han Shi D., Xu F., He J., Li J., Fan X., Han L. 2008. Inhibition of bromophenols against ptp1b and antihyperglycemic effect of Rhodomela confervoides extract in diabetic rats // Sci. Bull. № 53. Р. 2476–2479. DOI:10.1007/s11434–008–0353-y.

34. De Almeida C. L. F., De S. Falcao H., De M. Lima G. R., De A. Montenegro C., Lira N. S., De Athayde-Filho P. F., Rodrigues L. C., De Souza M. de F. V., Barbosa-Filho J. M., Batista L. M. 2011. Bioactivities from Marine Algae of the Genus Gracilaria // Int. J. Mol. Sci. № 12. Р. 4550– 4573. DOI:10.3390/ijms12074550.

35. Dubber D., Harder T. 2008. Extracts of Ceramium rubrum, Mastocarpus stellatus and Laminaria digitata inhibit growth of marine and fish pathogenic bacteria at ecologically realistic concentrations // Aquaculture. № 274. Р. 196–200. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2007.11.029.

36. Enoki T, Sagawa H., Tominaga T., Nishiyama E., Koyama N., Sakai T., Yu F. G., Ikai K., Kato I. 2003. Drugs, foods or drinks with the use of algae-derived physiologically active substances // US Patent 0105029 A1. Р. 1–5.

37. Fard S. G., Tan R., Ajwad Awad Mohammed, Goh Yong Meng, Sharifah Kharidah Syed Muhamad, Karim Alwan AL-Jashamy, Suhaila Mohamed. 2011. Wound healing properties of Eucheuma cottonii extracts in Sprague-Dawley rats // J. of Medicinal Plants Research. V. 5(27). Р. 6373–6380. DOI:10.5897/JMPR10.902.

38. Flodin C., Whitfield F. B. 2000. Brominated anisols and crecols in the red alga Polysiphonia sphaerocarpa // Photochemistry. V.53, № 1. P. 77–80. DOI:10.1016/s0031–9422(99)00429-x.

39. Gamal Ali A. El. 2010. Biological importance of marine algae // Saudi Pharmaceutical Journal. 18. Р. 1–25. https://doi.org/10.1016/j.jsps.2009.12.001

40. Güner A., Ülkü Karabay Yavaşoğlu N. 2018. Evaluation of Antioxidant, Antimicrobial and Antimutagenic Activity with Irritation Effects of Ceramium rubrum (Red Algae) Extract // International J. of Secondary Metabolite. V. 5. № 4. P. 279–287. DOI:10.21448/ijsm.432654.

41. Guven K. C., Percot A., Sezik E. 2010. Alkaloids in Marine Algae // Mar. Drugs. 8. Р. 269–284. DOI:10.3390/md8020269.

42. Guven K. C., Bora A., Sunam G. 1969. Alkaloid content of marine algae. I. Hordenine from Phyllophora nervosa // Eczacılık Bul. № 11. Р. 177–184.

43. Hapke H. J., Strathmann W. 1995. Pharmacological effects of hordenine // Deutsche tierärztliche Wochenschrift. № 102. Р. 228–232.

44. Ignatova T. A., Podkorytova A. V. 2021. Red alga Polysiphonia fucoides growing in community with Ahnfeltia plicata, its influence on the yield and quality of agar// IOP Conf. Series: Earth and Environmental Science 848. P. 1–6. doi:10.1088/1755–1315/848/1/012206.

45. Ira A. Levine, Dinabandhu Sahoo. 2010. Porphyra. Harvesting Gold from the Sea. I. K. International Publishing House. 92 p.

46. Ireland C. M., Copp B. R., Foster M. P., McDonald L.A., Radisky D. C., Swersey C. 1993. Biomedical potential of marine natural products // Pharmaceutical and Bioactive Natural Products Attaway DH, Zaborsky OR (eds). Plenum Publishing Corporation: NewYork. Р. 1–37. https://doi.org/10.1007/978–1–4899–2391–2_1

47. Islam M. R., Mikami D., Kurihara H. 2017. Two new algal bromophenols from Odonthalia corymbifera // Tetrahedron Lett. № 58. Р. 4119– 4121. DOI:10.1021/np980324p.

48. Jeyanthi R. L., Dhanalakshmi V., Shekhar C. 2012. Antibacterial activity of Sargassum Ilicifolium and Kappaphycus alvarezii // J. of Chemical and Pharmaceutical Research. № 4(1). Р. 700–705.

49. Jesus A., Correia-da-Silva M., Afonso C., Pinto M., Cidade H. 2018. Isolation and Potential Biological Applications ofHaloaryl Secondary Metabolites from Macroalgae // Mar. Drugs 2019, 17, 73; doi:10.3390/md17020073

50. Kim S. Y., Kim S. R., Oh M. J., Jung, S.J., Kang S. Y. 2011. In vitro antiviral activity of red alga, Polysiphonia morrowii extract and its bromophenols against fish pathogenic infectious hematopoietic necrosis virus and infectious pancreatic necrosis virus // J. Microbiol. № 49. Р. 102–106. DOI:10.1007/s12275–011–1035-z.

51. Kneifel H., Meinicke M., Soeder Ç. J. 1977. Analysis of amines in algae by high performance liquid chromatography // J. Phycol. Vol. 13. P. 36.

52. Kutscher G. W., Blumberg A. 1939. The use of pectin-agar mixtures in diarrhea // The American J. of Digestive Diseases. V. 6. Р. 717–720.

53. Lahaye, M., W. Yaphe, M. T. Phan Viet & C. Rochas. 1989.13C-N.M.R. spectroscopic investigation of methylated and charged agarose oligosaccharides and polysaccharides // Carbohydr. Res. 190: Р. 249–265. https://doi.org/10.1016/0008–6215(89)84129–1.

54. Lever J., CurtisG., BrkljačaR., Urban S. 2019. Bromophenolics from the Red Alga Polysiphonia decipiens // Mar Drugs.;17(9):497. DOI:10.3390/md17090497.

55. Li K., Li X.-M., Gloer J. B., Wang B. G. 2012. New nitrogen-containing bromophenols from the marine red alga Rhodomela confervoides and their radical scavenging activity // Food Chem. № 135. Р. 868–872. DOI:10.1016/j.foodchem.2012.05.117.

56. Li K., Li X. M., Gloer, J.B., Wang B. G. 2011. Isolation, characterization, and antioxidant activity of bromophenols of the marine red alga Rhodomela confervoides // J. Agric. Food Chem. № 59. Р. 9916– 9921. DOI:10.1021/jf2022447.

57. Liu M., Hansen P. E., Lin X. 2011. Bromophenols in Marine Algae and Their Bioactivities // Mar. Drugs. № 9. P. 1273–1292; doi:10.3390/md9071273.

58. Liu M., Wang G., Xiao L., Xu X., Liu X., Xu P., Lin X. 2014. Bis (2,3-di bromo-4,5-dihydroxybenzyl) ether, a marine algae derived bromophenol, inhibits the growth of botrytis cinerea and interacts with DNA molecules // Mar. Drugs. № 12. Р. 3838–3851. DOI:10.3390/md12073838.

59. Mendes M., Pereira R., Sousa Pinto I., Carvalho A. P., Gomes A. M. 2013. Antimicrobial activity and lipid profile of seaweed extracts from the North Portuguese Coast // International Food Research Journal. 20(6). P. 3337–3345.

60. Mikami D., Kurihara H., Kim S. M., Takahashi K. 2013. Red Algal Bromophenols as Glucose 6-Phosphate Dehydrogenase Inhibitors // Mar. Drugs. № 11. P. 4050–4057. DOI:10.3390/md11104050.

61. Mouritsen O. G., Rhatigan P., Pérez-Lloréns J.L. 2018. The rise of seaweed gastronomy: phycogastronomy // Botanica Marina. V.62. № 3. Р. 195–209. https://doi.org/10.1515/bot-2018–0041.

62. Percot A., Yalçın A., Aysel V., Erdugan H., Dural B., Güven K. C. 2009. β-Phenylethylamine content in marine algae around Turkish coasts // Bot. Mar. V. 52. P. 87–90. DOI:10.1515/BOT.2009.031.

63. Sah R., Shankhadarwar S. 2020. Evaluation of red seaweed Ahnfeltia plicata (Hudson) fries from alibaug coast for its chemical composition and antioxidant activity // Sah. et al., J Adv Sci Res. № 11 (3). Р. 134–140.

64. Salvador N., Garreta A. G., Lavelli L., Ribera M. A. 2007. Antimicrobial activity of Iberian macroalgae // Sci. Mar. № 71. Р. 101–113. DOI:10.3989/SCIMAR.2007.71N1101.

65. Sampaio A . H., Rogers D. J., Barwell C. J., Saker-Sampaio S., Nascimento K. S., Nagano C. S., Farias W. R.L. 2002. New affinity procedure for the isolation and further characterization of the blood group B specific lectin from the red marine alga Ptilota plumose // J. of Applied Phycology. № 14. P. 489–495. DOI:10.1023/A:1022327010736.

66. Shanab S. M. 2007. Antioxidant and antibiotic activities of some seaweeds (Egyptian isolates) // Int. J. Agric. Biol. Vol. 9. № 2. P. 220–225.

67. Smit A. J. 2004. Medicinal and pharmaceutical uses of seaweed natural products: A review // J. Appl. Phycol. № 16. Р. 245–262. DOI:10.1023/B:JAPH.0000047783.36600.ef.

68. Vairappan C. S. 2003. Potent antibacterial activity of galogenated metabolites from Malaysian red alga Laurencia majuscule (Rhodomelaceae, Ceramiales) // Biomol. Eng. Vol. 20. № 4–6. Р. 255–259. DOI:10.1016/s1389–0344(03)00067–4.

69. Xin Qi, Ge Liu, Lin Qiu, Xiukun Lin, Ming Liu 2015. Marine bromophenol bis(2,3-dibromo-4,5-dihydroxybenzyl) ether, represses angiogenesis in HUVEC cells and in zebrafish embryos via inhibiting the VEGF signal systems // Biomed. Pharmacother. № 75. Р. 58–66. DOI:10.1016/j.biopha.2015.08.033.

70. Yalçın A., Percot A., Erdugan H., Coban B., Guven, K.C. 2007. Hordenine in marine alga, Gelidiumcrinale (Hare ex Turner) Gaillon // Acta. Pharm. Sci. № 49. Р.213–218.

71. Zheng W, Wise M. L., Wyrick A., Metz J. G., Yuan L., Gerwick W. H. 2002. Polyenoic fatty acid isomerise from the marine alga Pilota filicina: protein characterization and functional expression of the cloned cDNA // Arch Biochem Biophys. № 401. Р. 11–20. DOI:10.1016/S0003–9861(02)00002–4.